Nel primo episodio della Stagione 3, un nuovo branco di Alfa porta il caos nella vita di Scott (Tyler Posey), mentre Derek (Tyler Hoechlin) e Isaac (Daniel Sharman) fanno fatica a localizzare Erica(Gage Golightly) e Boyd (Sinqua Walls).

Allison e Lydia si imbattono in un indizio per trovare Boyd ed Erica, e un'amica d'infanzia di Stiles scompare. Derek è sorpreso dalla ricomparsa di qualcuno dal suo passato... qualcuno che pensava fosse morto nell'incendio della casa degli Hale.

Con Boyd (Sinqua Walls) e Cora (Adelaide Kane) a piede libero e sotto l'influenza della luna piena, Scott (Tyler Posey) e Derek (Tyler Hoechlin) potrebbero dover rivolgersi a un improbabile alleato per avere aiuto... Chris Argent (JR Bourne).

Mentre Scott (Tyler Posey) cerca di impedire a Isaac (Daniel Sharman) di finire in uno scontro mortale con i gemelli a scuola, Stiles (Dylan O'Brien) cerca di dimostrare la sua teoria che i lupi mannari non hanno nulla che fare con gli omicidi.

Mentre vanno a una corsa campestre in autobus, Scott (Tyler Posey) e i suoi amici pensano alle ripercussioni di un attacco preventivo mortale contro gli Alfa che ha causato diversi feriti e forse uno o più morti.

Bloccati in un motel a Fairvale, California, per la notte a causa di una corsa rinviata, Scott (Tyler Posey) e gli altri vivono strane esperienze che fanno credere loro che i membri del loro gruppo siano i nuovi bersagli del misterioso assassino.

Mentre il pericolo si avvicina a Scott (Tyler Posey), il suo fidato mentore e capo Deaton (Seth Gilliam) viene minacciato. Nel frattempo, Kali (Felisha Terrell) e i gemelli (Charlie Carver e Max Carver) inseguono Derek (Tyler Hoechlin).

In cerca di risposte, Scott (Tyler Posey), Allison (Crystal Reed) e Stiles (Dylan O'Brien) ascoltano storie di due improbabili narratori, Peter (Ian Bohen) e Gerard (Michael Hogan), e scoprono un segreto sul colore degli occhi di un licantropo.

Allison (Crystal Reed) pensa che qualcuno vicino a lei sia coinvolto negli omicidi, e Scott (Tyler Posey) e Stiles (Dylan O 'Brien) capiscono che i poteri sviluppati da Lydia (Holland Roden) potrebbero essere la chiave per risolvere gli omicidi.

Intrappolati in un ospedale evacuato di Beacon Hills durante una forte tempesta, Scott (Tyler Posey) e Derek (Tyler Hoechlin) devono difendersi dagli Alfa mentre cercano di capire come salvare la vita di Cora (Adelaide Kane).

La minaccia si fa sempre più personale e il tempo scorre veloce, e Scott (Tyler Posey) deve prendere decisioni difficili per salvare famiglia e amici, mentre Derek (Tyler Hoechlin) e Peter (Ian Bohen) cercano di capire come salvare Cora.

Nel finale di metà stagione, su consiglio di Deaton, Scott (Tyler Posey) e gli amici usano un antico ma pericoloso rituale per salvare le vite delle persone che amano e impedire a Deucalion (Gideon Emery) di raggiungere il suo sinistro obiettivo.

Tre settimane dopo aver salvato la vita dei loro genitori, Scott, Stiles e Allison risentono degli effetti collaterali del sacrificio rituale. Intanto lo sceriffo Stilinski, recentemente illuminato, esplora vecchi casi cercando cause soprannaturali.

Scott (Tyler Posey) e i suoi amici lottano contro il tempo per catturare la coyote-mannara Malia prima che il padre le dia la caccia e la uccida. Intanto, un improbabile alleato libera Derek (Tyler Hoechlin) e Peter (Ian Bohen) dalla prigionia.

La sera prima di Halloween, la notte degli scherzetti, un condannato per omicidio portato al Beacon Hills Hospital per un intervento fugge, e Scott (Tyler Posey) e i suoi amici intervengono quando diventa chiaro chi è il suo inaspettato obiettivo.

Con Beacon Hills sotto coprifuoco per un blackout, i ragazzi organizzano una festa di Halloween a luci spente mentre Scott (Tyler Posey) convince Kira (Arden Cho) a fidarsi di lui nel bel mezzo di un attacco da parte di una nuova minaccia.

Gli amici di Scott si impegnano a proteggerlo da un nemico sempre più ostile, mentre Argent, Isaac e Allison cercano nel passato le risposte alle creature ombra. Allo stesso tempo, Stiles, temendo di stare impazzendo, chiede aiuto a Melissa.

Dopo aver sofferto di allucinazioni per qualche tempo, Stiles (Dylan O'Brien) scompare misteriosamente una notte, ed è compito di Scott (Tyler Posey) e della banda capire se sia stato rapito... e se gli Oni c'entrino qualcosa.

Stiles (Dylan O'Brien) riappare misteriosamente, ma è davvero lui? Nel frattempo, Scott (Tyler Posey) deve evitare un disastro, e Lydia (Holland Roden) e Allison (Crystal Reed) chiedono aiuto a una improbabile fonte... Peter Hale (Ian Bohen).

Stiles si fa ricoverare in un ospedale psichiatrico, Echo House, dove crede sarà al sicuro dal Nogitsune. Sarà davvero lontano dall'entità o è forse più vicino che mai? Nel frattempo, Scott, Allison e Lydia cercano una cura per lui.

Mentre Allison, Derek, Chris e lo sceriffo Stilinski cercano il Nogitsune, la madre di Kira racconta la storia del Nogitsune che ha conosciuto. Intanto, il Nogitsune ha preso il controllo completo di Stiles e riesce a tenersi in vantaggio.

Con il Nogitsune che controlla ancora il loro amico Stiles, Scott e Lydia trovano un improbabile alleato in Peter Hale. Intanto, gli effetti del Nogitsune hanno dato a Chris, Allison e Kira alcuni problemi con quattro lupi mannari fuori controllo.

Scott (Tyler Posey) e gli altri lottano contro il tempo per salvare Lydia (Holland Roden) dal male e ottenere l'aiuto di una giovane fuggita dall'ospedale psichiatrico. Ma il Nogitsune fa una mossa a sorpresa causando una grave perdita al gruppo.

Nel finale della Stagione 3, colpiti da un disastro e quasi vinti, Scott (Tyler Posey) e Derek (Tyler Hoechlin) chiamano i loro amici e alleati a un'ultima battaglia contro il Nogitsune. Qualcuno che si pensava fosse morto fa un inatteso ritorno.